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Noviembre, 1959 Lo que el Ojo de la Rana le dice al Cerebro de la Rana Jerome Y. Lettvin,1 Humberto R. Maturana,2 Warren S. McCulloch,3 and Walter H. Pitts3 1 Laboratorio de Investigación de Electrónica y Departamento de Biología, Instituto de Tecnología de Massachusetts, Cambridge, Massachusetts 2 ...

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Lo que el Ojo de la Rana le dice al Cerebro de la Rana Omar Ancka

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Noviembre, 1959

Lo que el Ojo de la Rana le dice al Cerebro de la Rana Jerome Y. Lettvin,1 Humberto R. Maturana,2 Warren S. McCulloch,3 and Walter H. Pitts3 1

Laboratorio de Investigación de Electrónica y Departamento de Biología, Instituto de Tecnología de Massachusetts, Cambridge, Massachusetts 2 Lab. de Investigación de Electrónica, Instituto de Tecnología de Massachusetts, Cambridge, Massachusetts. Con licencia de la Universidad de Chile, Santiago, Chile. 3 Laboratorio de Investigación de Electrónica, Instituto de Tecnología de Massachusetts, Cambridge, Massachusetts

En este trabajo, analizamos la actividad de fibras individuales en el nervio óptico de una rana. Nuestro método es encontrar qué tipo de estímulos causan la mayor actividad en una fibra nerviosa y luego cuál es el aspecto exitante de ese estímulo de tal manera que las variaciones en todo lo demas causen un pequeño cambio en la respuesta. Se ha sabido durante los últimos 20 años que cada fibra está conectada no a unos pocos conos y bastones en la retina, sino a muchos en un área justa. Nuestros resultados muestran que, en su mayor parte, dentro de esa área, no es la intensidad de la luz en sí, sino el patrón de variación local de intensidad lo que constituye el factor excitante. Hay cuatro tipos de fibras, cada tipo relacionado con un tipo diferente de patrón. Cada tipo se distribuye uniformemente en toda la retina de la rana. Así, hay cuatro canales distribuidos paralelos distintos en los que el ojo de la rana informa a su cerebro acerca de la imagen visual en términos de un patrón local independiente de la iluminación promedio. Describimos los patrones y mostramos la separación funcional y anatómica de los canales. Este trabajo se ha hecho con la rana, y nuestra interpretación se aplica solo a la rana. INTRODUCCIÓN El Comportamiento de una Rana

Una RANA caza en tierra por visión. Se escapa de sus enemigos principalmente al verlos. Sus ojos no se mueven como lo hacen los nuestros, para seguir a sus presas atiende a eventos sospechosos o buscar cosas de interés. Si su cuerpo cambia de posición con respecto a la gravedad o si todo el mundo visual gira alrededor de él, entonces muestra movimientos compensatorios en los ojos. Estos movimientos solo entran en sus hábitos de caza y evasión, por ejemplo, cuando se sienta en una almohadilla de lirio mecedora. Así sus ojos se estabilizan activamente. No tiene fóvea, o área de la retina de mayor agudeza en la visión, sobre la cual debe centrar una parte de la imagen. También tiene un solo sistema visual,

retina a colículo, no uno doble como el nuestro, donde la retina envía fibras no solo al colículo sino al cuerpo geniculado lateral que se transmite a la corteza cerebral. Por lo tanto, optamos por trabajar en la rana debido a la uniformidad de su retina, la falta normal de movimientos de los ojos y la cabeza, excepto los que estabilizan la imagen retiniana, y la relativa simplicidad de la conexión de su ojo con su cerebro. La rana no parece ver o, en cualquier caso, no se preocupa por los detalles de las partes estacionarias del mundo que lo rodea. Se morirá de hambre rodeado de comida si esta no se mueve. Su elección de la comida está determinada únicamente por el tamaño y el movimiento. Saltará para capturar cualquier objeto del tamaño de un insecto o gusano, siempre que se mueva como uno. Puede ser engañado fácilmente no solo por un poco de carne colgada sino por cualquier objeto pequeño en

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Figura 1.

(a) Este es un diagrama de la retina de rana realizado por Ramón y Cajal hace más de 50 años [9]. Los bastones y los conos son

el grupo de elementos en el cuarto superior izquierdo de la imagen. A sus tupidos extremos inferiores están conectadas las células bipolares de la capa intermedia, por ejemplo, f, g y h. Las neuronas de conexión lateral, llamadas células horizontales y amacrinas, también se encuentran en esta capa, por ejemplo, i, j y m. Los bipolares envían sus axones hacia abajo para arborizar en la capa plexiforme interna, aproximadamente la región delimitada por la célula m arriba y los cuerpos de las células ganglionares, o, p y q, abajo. En este dibujo, Ramon tiene los axones de las células bipolares emitiendo arbustos en todos los niveles de la capa plexiforme; de hecho, muchos de ellos se ramifican en solo uno o dos niveles. Compare las dendritas de las diferentes células ganglionares. No solo se extienden a diferentes niveles en la capa plexiforme, sino que los patrones de ramificación son diferentes. Otras células ganglionares, que no se muestran aquí, tienen múltiples pérgolas que se extienden como un plátano en dos o tres niveles. Si los terminales de las células bipolares están sistemáticamente dispuestos en profundidad, haciendo un mapa operativo laminar de los bastones y conos en términos de contraste muy local, color, ENCENDIDO, APAGADO, etc., entonces las diferentes formas de las células ganglionares corresponderían a diferentes combinaciones de las operaciones locales realizadas por los bipolares. Así surgirían las operaciones más complejas de las células ganglionares como se describe en el texto. (b) Este es el diagrama de Ramón y Cajal de la decusación o cruce total de las fibras del nervio óptico en la rana [9]. Hizo esta imagen para explicar el valor del cruce como preservación de la continuidad en el mapa del mundo visual. o es el nervio óptico y c es el colículo superior o tectum óptico (los nombres son sinónimos). (c) Esta es la imagen de Ariens-Kapper de la sección transversal del cerebro de una rana a través del colículo, que es la parte superior o dorsal por encima del espacio cerrado. (d) Este es el diagrama de Pedro Ramón Cajal de la organización nerviosa del tectum de una rana. Los arbustos terminales de las fibras del nervio óptico están etiquetados como a, b y c. A, B, C, D y E son células tectales que se reciben de las fibras del nervio óptico. Tenga en cuenta que los axones de estas células se desprenden de las dendritas en el estrato 7, que llamamos la capa de empalizada. Las terminaciones discutidas en este artículo se encuentran entre la superficie y ese estrato.

3 movimiento. Su vida sexual es conducida por el sonido y el tacto. Su elección de caminos para escapar de los enemigos no parece estar gobernada por nada más obstinado que saltar hacia donde está más oscuro. Ya que él está igualmente cómodo en el agua como en la tierra, ¿por qué debería importar dónde se encuentra después de saltar o la dirección particular que haya tomado?. Él recuerda una cosa en movimiento siempre que se mantenga dentro de su campo de visión y no se distraiga.

Anatomía del Aparato Visual de la Rana

La retina de una rana se muestra en la Fig. 1(a). Entre los bastones y conos de la retina y las células ganglionares, cuyos axones forman el nervio óptico, se encuentra una capa de neuronas conectivas (bipolares, horizontales y amacrinas). En la rana hay alrededor de 1 millón de receptores, 2.5 a 3.5 millones de neuronas conectadas y medio millón de células ganglionares [1]. Las conexiones son tales que hay una ruta sináptica desde un bastón o cono hasta una gran cantidad de células ganglionares, y una célula ganglionar recibe rutas de una gran cantidad de miles de receptores. Claramente, tal disposición no permitiría una buena resolución si la retina estuviera diseñada para mapear una imagen en términos de intensidad de luz punto por punto en una distribución de excitación en el nervio óptico. Sólo hay una capa de células ganglionares en la rana. Estas células son medio millón en número (en comparación con un millón de bastones y conos). Las neuronas están empaquetadas juntas en una hoja al nivel de los cuerpos celulares. Sus dendritas, que pueden extenderse lateralmente de 50µ a 500µ, se entrelazan ampliamente en lo que se llama la capa plexiforme interna, que es un neuropilo compacto que contiene los cenotes terminales de aquellas neuronas que se encuentran entre los receptores y las células ganglionares. Por lo tanto, la cantidad de superposición de células ganglionares adyacentes es enorme con respecto a lo que ven. Morfológicamente, hay varios tipos de estas células que son tan distintas en sus patrones dendríticos como diferentes especies de árboles, de las cuales

inferimos que funcionan de diferentes maneras. La anatomía que se muestra en las figuras es la que se encuentra en las referencias estándar. En una publicación posterior se presentará una discusión adicional sobre las preguntas anatómicas y el trabajo original adicional sobre ellas. Fisiología Conocida hasta este Estudio

Hartline [2] utilizó por primera vez el término campo receptivo para la región de la retina dentro de la cual un cambio local de brillo haría que la célula ganglionar que estaba observando se descargara. A veces, dicha región está rodeada por un anillo, dentro del cual los cambios de brillo afectan la respuesta de la célula a lo que está ocurriendo en el campo receptivo, aunque la célula no se descarga a ningún evento que ocurra solo en el anillo. Al igual que Kuffler [4], consideramos el campo receptivo y su anillo de interacción como una sola entidad, con disculpas al Dr. Hartline por el ligero cambio de significado. Hartline encontró tres tipos de campo receptivo en la rana: ENCENDIDO, ENCENDIDOAPAGADO y APAGADO. Si un pequeño punto de luz aparece repentinamente en el campo receptivo de una célula ENCENDIDO, la descarga pronto comienza, aumenta en velocidad hasta cierto límite determinado por la intensidad y el área del punto, y luego declina lentamente. Apagar el punto de luz anula la descarga. Si el pequeño punto de luz aparece o desaparece repentinamente dentro del campo de una celda ENCENDIDO-APAGADO, la descarga es corta y ocurre en ambos casos. Si el punto de luz desaparece del campo de una celda APAGADO, la descarga comienza inmediatamente, disminuye lentamente en frecuencia y dura mucho tiempo. Se puede abolir rápidamente volviendo a encender el foco de luz. Para los tres tipos de campo, la sensibilidad es mayor en el centro de cada campo y menor en la periferia. Barlow [3] amplió las observaciones de Hartline. Observó que las células APAGADO tienen un campo receptivo adicional, es decir, la respuesta ocurre siempre para APAGADO tanto en el cen-

4 tro como en la periferia de ese campo, y que el efecto de eliminar la luz de la periferia se suma al efecto de una reducción de la luz en el centro, con un peso que disminuye con la distancia. Las células ENCENDIDO-APAGADO, sin embargo, tienen campos receptivos diferenciados. Una descarga de varios picos a la aparición de luz en el centro disminuye mucho si se enciende una luz en la periferia extrema. La misma interacción ocurre cuando se quitan estas luces. Por lo tanto, una células ENCENDIDO-APAGADO parece estar midiendo la desigualdad de iluminación dentro de su campo receptivo. (Kuffler [4] al mismo tiempo mostró un antagonismo mutuo similar entre el centro y la periferia en cada campo receptivo de células ganglionares en el ojo de un gato, y más tarde Barlow, Kuffler y Fitzhugh [5] demostraron que el tamaño del campo receptivo del gato varia con la iluminación general). Barlow vio que las células ENCENDIDOAPAGADO eran profundamente sensibles al movimiento dentro del campo receptivo. Las células ENCENDIDO no se han caracterizado por métodos similares. Estos hallazgos de Hartlinie y Barlow establecen que las fibras del nervio óptico (los axones de las células ganglionares) transmiten información, no solo sobre la intensidad de la luz en puntos únicos de la retina, sino también, que cada fibra mide una determinada característica de toda la distribución de la luz en un área del campo receptivo. Hay tres tipos de función, u operación de área, según estos autores, de modo que el nervio óptico mira la imagen en la retina a través de tres canales distribuidos. En cualquier canal, la superposición de campos receptivos individuales es muy grande. Por lo tanto, uno llega a la noción de que lo que llega al cerebro de una rana es esto: para cualquier evento visual, el canal APAGADO indica cuánta atenuación de la luz se ha producido y dónde; el canal ENCENDIDO-APAGADO indica dónde se mueven los límites de las áreas iluminadas o dónde se forman las desigualdades locales de iluminación; el canal ENCENDIDO muestra (con un retraso) dónde ocurrió el brillo. Para un patrón visual que no cambia, el nervio debería volverse bastante silencioso después de un tiempo. Considere la imagen de la retina tal como apa-

rece en cada uno de los tres canales distribuidos. Tanto para los canales APAGADO como ENCENDIDO, podemos tratar la operación en la imagen suponiendo que cada punto de la retina da lugar a un desenfoque del tamaño de un campo receptivo. Luego, el canal APAGADO indica, con un tiempo de caída prolongado, dónde se oscurece la imagen borrosa, y el canal ENCENDIDO indica con retraso y caída prolongada dónde se ilumina. El tercer canal, ENCENDIDO-APAGADO, registra principalmente bordes en movimiento. Teniendo el retrato de una imagen tal como aparece a través de los tres tipos de canales, todavía nos enfrentamos a la cuestión de cómo el animal abstrae de su entorno lo que le es útil. En este punto, una posición segura sería que la retina ha logrado una cantidad justa de reducción de datos y que la interpretación es obra del cerebro, un misterio aún por desentrañar. Sin embargo, persisten las inquietudes: ¿por qué hay dos proyecciones complementarias de igualmente mala resolución? ¿Por qué el mosaico de receptores es tan inútilmente bueno?

Argumento Inicial

Siempre se ha asumido que el ojo percibe principalmente la luz, cuya distribución local se transmite al cerebro en una especie de copia mediante un mosaico de impulsos. Supongamos que sostuvimos lo contrario, que el aparato nervioso del ojo se dedica a detectar ciertos patrones de luz y sus cambios, correspondientes a relaciones particulares en el mundo visible. Si este fuera el caso, las leyes que se encuentran al usar pequeños puntos de luz en la retina pueden ser ciertas y, sin embargo, en cierto sentido, pueden inducir a error. Considere, por ejemplo, un punto brillante que aparece en un campo receptivo. Sus propiedades reales y sensibles incluyen no solo la intensidad, sino la forma de su borde, su tamaño, curvatura, contraste, etc. Decidimos entonces cómo debíamos trabajar. Primero, deberíamos encontrar una manera de registrar a partir de fibras individuales mielinizadas y amielínicas en el nervio óptico intacto. En segundo lugar, deberíamos presentarle a la rana una gama tan amplia de estímulos visibles como

5 podamos, no solo puntos de luz, sino cosas que estaría dispuesto a comer, otras cosas de las que huiría, diversas figuras geométricas, inmóviles y en movimiento, etc. A partir de la variedad de estímulos, deberíamos intentar descubrir qué características comunes fueron abstraídas por cualquier grupo de fibras que pudiéramos encontrar en el nervio óptico. En tercer lugar, debemos buscar la base anatómica para la agrupación.1 MÉTODOS (REALES)

Utilizando una variante del electrodo de punta negra de platino de Dowben y Rose descrito en otro artículo de este número, comenzamos un estudio sistemático de las fibras en el nervio óptico. Uno de los autores (H. R. M.) había completado la microscopia electrónica del nervio óptico en ranas [8], y con sus hallazgos pudimos comprender rápidamente por qué ocurrieron ciertos tipos de registros. Había descubierto que el nervio óptico de una rana contiene alrededor de medio millón de fibras (diez veces las estimaciones anteriores por microscopía óptica). Hay 30 veces más axones amielínicos que mielinizados, y ambos quínidos se distribuyen uniformemente por todo el nervio. Los axones se encuentran en pequeños haces densamente empaquetados, de cinco a 100 fibras, con aproximadamente 100A entre los axones, cada haz rodeado por una o más células gliales [8]. Pero a lo largo del nervio ningún haz mantiene su identidad por mucho tiempo, ya que las fibras que lo componen se trenzan entre haces de modo que no quedan dos fibras adyacentes. Así, el lugar donde una fibra cruza una sección del nervio 1

Este programa había comenzado una vez antes en nuestro laboratorio con A. Andrew [6], [7] de Glasgow, quien desafortunadamente tuvo que regresar a Escocia antes de que el trabajo estuviera bien encaminado. Sin embargo, había informado en 1957 que encontró elementos en el colículo de la rana que eran sensibles al movimiento de un punto de luz (un punto en la pantalla de un osciloscopio) incluso cuando la intensidad del punto era tan baja que encenderlo y apagado no produjo respuesta. En particular, los elementos que observó mostraron dispararse al moverse lejos de los centros de sus campos receptivos, pero no a los movimientos centrípetos. Como se verá más adelante, este tipo de respuesta es una propiedad natural de las fibras APAGADO.

guarda poca relación con su origen en la retina y también poca relación con el lugar donde cruza otra sección a cierta distancia. Las fibras están tan densamente empaquetadas que uno podría suponer que tal trenzado es necesario para evitar interacciones graves. Por otro lado, la densidad facilita la grabación. Una pared glial rodea grupos en lugar de fibras individuales y la penetración de la pared lleva la punta entre axones realmente desnudos, cada uno rodeado por vecinos cuyo efecto es aumentar la impedancia externa a sus corrientes de acción, aumentando el potencial externo en proporción. Por lo tanto, aunque preferimos usar puntas negras de platino para mejorar la relación entre la señal y el ruido, registramos casi la misma población con microelectrodos afilados ordinarios de Pt o Ag brillante. El método registra igualmente bien las fibras amielínicas y mielinizadas. Usamos Rana pipiens en estos experimentos. Abrimos un pequeño colgajo de hueso justo detrás del ojo para exponer el nervio óptico o sobre el cerebro para exponer el colículo superior. No se realizó ninguna otra cirugía excepto para abrir las membranas de tejido conectivo que recubren la estructura nerviosa. La rana se mantuvo extendida sobre una plataforma de corcho y se cubrió con un paño húmedo. Un animal en tal posición, teniendo la mayor parte de la superficie de su cuerpo en contacto físico con algo, entra en una reacción inmóvil, es decir, ni siquiera intentará moverse salvo para el dolor, y excepto por la pequeña incisión rápida de la piel al comienzo de la operación, nuestro procedimiento le parece indoloro. Con el animal montado, confrontamos su ojo con un hemisferio de aluminio, de 20 milésimas de pulgada de grosor y 14 pulgadas de diámetro, plateado con un acabado gris mate en la superficie interna y sostenido concéntrico al ojo. En la superficie interior de este hemisferio, varios objetos adheridos a pequeños imanes se pueden mover mediante un gran imán que se mueve a mano sobre la superficie exterior. En nuestro hemisferio, 1◦ es un poco menos de un octavo de pulgada de largo. En las pruebas ilustradas, utilizamos como objetos estimulantes un disco negro mate de casi 1◦ de diámetro y un rectángulo de 30◦ de largo y 12◦ de ancho. Sin embargo, en el informe textual usamos una va-

6 riedad de otros objetos. Como indicador del estímulo, primero usamos un fototubo mirando una imagen del hemisferio tomada a través de la lente de una cámara y enfocada en el plano de un diafragma. (Más tarde usamos un fotomultiplicador, tan conectado que nos dio una respuesta logarítmica durante aproximadamente 4 décadas). Por lo tanto, podríamos variar la parte del hemisferio que vio el detector de estímulos y comparar esa área en posición y tamaño con el campo receptivo de la fibra que estábamos estudiando. El resultado de este arreglo es la línea de estímulo en las siguientes figuras. RECOMENDACIONES

Hay cuatro operaciones separadas en la imagen en el ojo de la rana. Cada uno tiene su resultado transmitido por un grupo particular de ...