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REVISIÓN

Integración sensitivomotora: conceptos básicos, anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor Sergio Machado, Marlo Cunha, Bruna Velasques, Daniel Minc, Silmar Teixeira, Clayton A. Domingues, Julio G. Silva, Victor H. Bastos, Henning Budde, Mauricio Cagy, Luis Basile, Roberto Piedade, Pedro Ribeiro

Introducción. La integración sensitivomotora se define como la capacidad del sistema nervioso central para integrar diferentes fuentes de estímulos y, paralelamente, transformar dichas entradas en acciones motoras. Objetivos. Revisar los principios básicos de la integración sensitivomotora, como sus bases neuronales y sus mecanismos elementales implicados en tareas orientadas hacia la consecución de objetivos específicos realizadas por sujetos sanos, y las anomalías descritas en los trastornos del movimiento más frecuentes, como la enfermedad de Parkinson, la distonía y el accidente cerebrovascular, además de los mecanismos relacionados con la reorganización cortical. Desarrollo y conclusiones. Todavía no está claro si estos trastornos se asocian a una entrada sensitiva periférica anormal o a un procesamiento central defectuoso, pero la mayoría de datos respaldan un mecanismo central. Nuestros resultados muestran que el proceso de integración sensitivomotora desempeña un posible papel en los mecanismos elementales implicados en tareas orientadas hacia la consecución de objetivos específicos realizadas por sujetos sanos y en la aparición de anomalías en la mayoría de trastornos del movimiento más frecuentes; asimismo, desempeña un posible papel en la adquisición de habilidades que tienen como factor crítico el acoplamiento de diferentes datos sensitivos que constituirán la base de elaboración de entradas motoras orientadas conscientemente hacia la consecución de objetivos. Palabras clave. Accidente cerebrovascular. Conjunción. Distonía. Enfermedad de Parkinson. Integración sensitivomotora. Movimientos sacádicos. Tiempo hasta el contacto.

Introducción La integración sensitivomotora es un proceso cerebral que permite, mediante operaciones neuronales complejas, la ejecución de una determinada conducta motora voluntaria en respuesta a exigencias específicas del entorno [1]. En otras palabras, es la combinación dinámica de información sensitiva para dar lugar a una respuesta motora intencionada [2]. Por consiguiente, el patrón de conducta de los sujetos sanos o los pacientes con trastornos del movimiento depende del proceso de integración sensitivomotora [3]. Muchos estudios tratan el proceso de la integración sensitivomotora para dilucidar las funciones cerebrales, para clarificar los mecanismos fisiopatológicos de los trastornos del movimiento y para mejorar las estrategias de rehabilitación neurofuncional que se basan en la habilidad para reorganizar el sistema nervioso central. En este contexto, este estudio revisa diferentes aspectos implicados en los procesos de integración sensitivomotora, los cuales, a lo largo

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de los años, han llegado a caracterizar el campo y, paralelamente, se convirtieron en el centro de la investigación intensiva de varios laboratorios. Este artículo revisó los principios básicos de la integración sensitivomotora, como sus bases neuronales y sus mecanismos elementales implicados en tareas orientadas hacia la consecución de objetivos específicos realizadas por sujetos sanos (p. ej., movimientos sacádicos, escribir a máquina, tirar al blanco y tareas de tiempo hasta el contacto). Asimismo, revisamos las anomalías descritas en los trastornos del movimiento más frecuentes, como los mecanismos relacionados con la reorganización cortical. De acuerdo con los tópicos antes mencionados, desarrollamos una estrategia para buscar estudios en las principales bases de datos. La búsqueda asistida por ordenador utilizó las siguientes bases de datos: Pubmed/Medline, ISI Web of Knowledge, Cochrane Database y Scielo. Se buscaron los términos ‘conjunción’, ‘reorganización cortical’, ‘distonía’, ‘enfermedad de Parkinson’, ‘movimientos sacádicos, ‘entrenamien-

Cartografía Cerebral e Integración Sensitivomotora; Instituto de Psiquiatría; Universidad Federal de Río de Janeiro, IPUB/UFRJ (S. Machado, M. Cunha, B. Velasques, D. Minc, S. Teixeira, J.G. Silva, V.H. Bastos, R. Piedade, P. Ribeiro). Escuela de Educación Física; Departamento de Biociencias, EEFD/UFRJ (P. Ribeiro). Servicio de Epidemiología y Bioestadística; Instituto de Comunidad Sanitaria; Universidad Federal Fluminense, UFF; Río de Janeiro (C.A. Domingues, M. Cagy). Servicio de Neurocirugía; Facultad de Medicina de la Universidad de São Paulo (L. Basile). Laboratorio de Psicofisiología; Facultad de Psicología y Fonoaudiología; UMESP (L. Basile). Instituto de Neurociencia Aplicada, INA; Río de Janeiro (S. Machado, M. Cunha, B. Velasques, P. Ribeiro). Facultad de Ciencias de la Actividad Física; Curso de Educación Física; Universidad Federal de Vale do São Francisco, UNIVASF; Pernambuco (M. Cunha). Universidad Federal de Vales do Jequitinhonha e Mucuri, UFVJM; Minas Gerais, Brasil (V.H. Bastos). Departamento de Ciencias del Movimiento y el Entrenamiento; Instituto de Ciencias del Deporte; Universidad de Humboldt; Berlín, Alemania (H. Budde). Correspondencia: Dr. Sergio Eduardo de Carvalho Machado. Rua Professor Sabóia Ribeiro, 69, apto. 104. Leblon. CEP 22430-130. Río de Janeiro, RJ, Brasil. E-mail: [email protected] Aceptado tras revisión externa: 19.04.10. Cómo citar este artículo: Machado S, Cunha M, Velasques B, Minc D, Teixeira S, Domingues CA, et al. Integración sensitivomotora: conceptos básicos, anomalías

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relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor. Rev Neurol 2010; 51: 427-36. © 2010 Revista de Neurología English version available in www.neurologia.com

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to sensitivomotor’, ‘tiro al blanco’, ‘accidente cerebrovascular’ y ‘tiempo hasta el contacto’ en combinación con el término ‘integración sensitivomotora’. Se incluyeron resúmenes e informes que contenían hallazgos de mucha importancia procedentes de reuniones y conferencias, pero únicamente cuando no había ningún artículo completo publicado sobre el tópico. Sólo se revisaron, preferentemente, artículos como revisiones críticas y sistemáticas, metaanálisis e informes experimentales y clínicos publicados en inglés y realizados desde 1976 hasta 2010.

ral. Los sustratos como los núcleos vestibulares, la formación reticular y el tubérculo cuadrigémino superior son esenciales para el funcionamiento del segundo nivel jerárquico, que incluye también una regulación de los patrones oscilantes durante la locomoción. Las reacciones compensatorias a los trastornos del eje postural se producen a través de circuitos de retroacción y están constituidas por respuestas más elaboradas que los reflejos medulares [6]. Otros patrones presentes en ese nivel incluyen los ajustes posturales anticipatorios al movimiento voluntario, que consideran que los trastornos del eje axial son causados por las propias acciones motoras del individuo [7]. En este contexto, la musculatura Bases neuronales del proceso axial se activa antes y durante el acto de levantar un de integración sensitivomotora objeto (p. ej. una caja). Además, los sustratos como El establecimiento de una visión global sobre las con- los ganglios basales y el cerebelo desempeñan funtribuciones funcionales de diferentes regiones cere- ciones importantes durante la planificación y el conbrales es fundamental para el proceso de integración trol de las acciones motoras voluntarias [8]. Tanto sensitivomotora. Los datos experimentales sugieren los ganglios basales como el cerebelo establecen un que las acciones sensitivomotoras fluyen desde la ac- circuito complejo con diferentes áreas corticales, que tividad sincronizada entre los niveles medular, sub- algunos autores describen como sistemas subsidiacortical y cortical, haciendo circuitos en serie y en rios para las actividades corticales. El tercer nivel de la integración sensitivomotora paralelo. En un intento por dilucidar la forma en la que las áreas corticales están organizadas entre sí se produce en la corteza cerebral, más concretamenpara generar unos patrones motores tan precisos de te en las áreas de asociación, que desempeñan un acuerdo con las exigencias sensitivas del entorno, se papel relevante en este proceso. Esas áreas no son formularon dos principios básicos. El primer princi- puramente motoras ni puramente sensitivas, funpio propone que cada área cerebral implicada en la cionan integrando distinta información sensitiva en producción de movimientos muestra una represen- el procesamiento de redes neuronales responsables tación somatotópica del cuerpo, es decir, un mapa de de una ejecución del acto motor. Ese procesamiento las extremidades [4]. El segundo principio se centra de integración es mediado también por aspectos en la existencia de una jerarquía con tres niveles or- cognitivos como la atención, emoción, planificación, memoria y otros. La información del entorno se reganizativos: medular, subcortical y cortical [5]. El nivel medular está considerado como el más cibe a través de vías específicas para cada modalidad inferior o primitivo dentro del proceso de integra- sensitiva, y las entradas corticales para esa información sensitivomotora. En él se produce la asociación ción son las diferentes áreas sensitivas primarias inicial entre la información aferente procedente de (auditiva, visual, somatoestésica, etc.). Estas áreas la piel, los músculos y las articulaciones. Los patro- transmiten la información a áreas de asociación nes de movimiento derivados de operaciones en unimodales que integran aspectos separados de la este nivel incluyen entradas motoras estereotipa- misma modalidad sensitiva (p. ej., presión, temperadas, como el reflejo de retirada y los estándares de tura y dolor de la vía somatoestésica, o también forlocomoción. Sin embargo, esas actividades estereo- ma, color y movimiento de la vía visual). Después, tipadas generalmente son sustituidas, durante la las diferentes áreas de asociación unimodales conmayoría de las tareas cotidianas, por otros patrones vergen en las áreas de asociación multimodales, que motores más elaborados, que van a través de pro- están en menor número. Se reconocen, al menos, yecciones descendentes que llegan a la médula pro- tres áreas de asociación multimodales: el área de cedentes de los niveles más altos del cerebro, es de- asociación posterior (es decir, en la corteza parietal), cir, en los niveles subcorticales y corticales [5]. el área de asociación límbica (es decir, en la corteza El segundo nivel de integración sensitivomotora temporal) y el área de asociación anterior (es decir, es el subcortical, y es el responsable de la selección en la corteza prefrontal) [4]. El resultado de las opey organización de repertorios motores de la médula raciones en este alto nivel de integración sensitiva se espinal que se utilizan para el control de la muscu- envía a las áreas premotora y motora primaria de la latura axial necesaria para la estabilización postu- corteza cerebral. De esta forma, la corteza motora

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Anomalías relacionadas con trastornos del movimiento y reorganización cortical inducida por el entrenamiento sensitivomotor

las investigaciones en el campo de la integración sensitivomotora buscan elementos relevantes que expliquen mejor la relación entre el individuo, la tarea y el entorno en la producción de la acción motora [14]. Si tomamos en consideración la integridad del sistema en su conjunto, la vista tiene una gran importancia en la producción de acción motoMecanismos elementales del proceso ra. Según los investigadores, es a través del sistema de integración sensitivomotora en visual como interpretamos todo el proceso de cosujetos sanos: paradigmas específicos nexión entre el entorno, el individuo y la tarea [15]. El movimiento ocular sacádico se define como Comprender la red neuronal del sistema de control motor humano es un tema importante en la neuro- un movimiento rápido del globo ocular (es decir, ciencia integrativa. El rendimiento motor voluntario ~200 ms) de un punto de fijación a otro. El movideriva de un procesamiento continuo del sistema miento sacádico tiene el propósito de centrar el ojo nervioso central que integra la información proce- en diferentes partes del campo visual en un intervadente de múltiples canales sensitivos a fin de prepa- lo de tiempo corto [11]. El cansancio, el consumo rar actos motores y mejorar la ejecución, permitien- de drogas y algunas patologías, como la esquizofredo así la realización de tareas orientadas hacia la nia, ralentizan el movimiento ocular sacádico [16]. consecución de objetivos específicos. En este apar- Este movimiento provocado por un estímulo visual tado presentamos los mecanismos elementales im- requiere una coordinación entre las áreas sensitivas plicados en el proceso de integración sensitivomo- y de asociación. Este proceso permite al cerebro tora en tareas orientadas hacia la consecución de ob- identificar, analizar y registrar el estímulo, para que, más tarde, las áreas motoras preparen las redes jetivos específicos realizadas por sujetos sanos. neuronales responsables de la ejecución de un acto motor [17]. Por lo tanto, la integración entre el estíIntegración sensitivomotora y mulo visual y el movimiento ocular representa un movimientos oculares sacádicos tipo preciso de integración sensitivomotora. Un esEl sistema visual es uno de los sistemas sensitivos tudio previo demuestra que la latencia del movimás importantes para las personas y responsable de miento ocular sacádico es menor cuando otra fuenvarios aspectos de la conducta humana, incluyendo te de estímulos (el oído o el tacto) se presenta en la orientación espacial y la detección de objetos. La una relación espacial y temporal similar [18]. Estos vista determina las primeras fases del procesamiento hallazgos ponen de manifiesto la implicación de esde información, y los movimientos oculares son la tos mismos sustratos neuronales en el proceso de principal entrada de los estímulos externos [9]. En interacción multisensitiva. Los modelos que utiliparticular, los movimientos oculares desempeñan un zan la red neuronal explican la integración multiimportante papel en el procesamiento de informa- sensitiva como un proceso de convergencia entre la ción. En 1902, Dodge describió cinco movimientos información visual, auditiva y táctil, y los sustratos oculares responsables de localizar y centrarse en un sensitivomotores, que son necesarios para manteobjeto. Tres de estos movimientos son responsables ner la coordinación entre la cabeza y los ojos [19]. de mantener el objeto en la fóvea (es decir, movimiento sacádico, movimiento suave de seguimiento Integración sensitivomotora y tiro al blanco ocular y vergencias), y dos estabilizan los ojos durante el movimiento de la cabeza (es decir, vestibuloocu- Durante el aprendizaje motor, el sistema sensitivo es lar y optocinético) [10]. Esta combinación de movi- el responsable de proporcionar distinta información mientos oculares forma parte de un sistema princi- a las áreas cortical y subcortical a través de múltiples pal de integración entre el individuo, su entorno, así receptores [20]. En la perspectiva del aprendizaje como su motivación y características cognitivas [11]. motor, cuando un sujeto aprende una tarea determiEn particular, el movimiento ocular sacádico im- nada, hay múltiples mecanismos de retroalimentaplica la selección de ciertos aspectos y objetos rele- ción implicados en este proceso, porque aprender un vantes del entorno [12]. Los modelos de integración gesto motor implica una integración entre los estísensitivomotora sostienen que los estímulos visua- mulos sensitivos y la alimentación anticipada (feedles que proceden del entorno y de los objetos cons- forward) de los mecanismos motores [21]. En la fase tituyen la primera fase de un proceso más amplio, final del aprendizaje, la dependencia de los estímulos la toma de decisiones [13]. En las últimas décadas, sensitivos es fundamental. Un ejemplo de ese sincroprimaria (M1) se convierte en la salida de información, transmitiendo a través de las vías corticoespinales órdenes motoras hacia los miembros efectores (p. ej., músculos de las extremidades).

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nismo es la coordinación entre los estímulos visuales y somatosensitivos cuando se realizan ajustes precisos a fin de adaptar un estímulo al otro para conseguir un objetivo específico. Asimismo, la coordinación de movimientos se logra mediante ajustes progresivos en los patrones motores a través de la computación de errores recuperados de la tarea [22]. La habilidad del sistema nervioso para converger en varias fuentes de información es necesaria para el mantenimiento del control motor. La fusión de los estímulos sensitivos proporciona estabilidad, corrección y mantenimiento del acto motor, y la multiplicidad del sistema sensitivo permite al sujeto reconocer y distinguir objetos y objetivos, y al mismo tiempo identifica los constantes cambios que se producen en el entorno [23]. Un ejemplo de este fenómeno es la práctica del tiro al blanco, que representa un proceso perceptivomotor complejo que exige un alto nivel de atención focal del control motor preciso por parte de la persona que lo practica, además de la estabilidad postural y los rasgos determinantes para un rendimiento hábil. Esas exigencias incluyen la integración de la información temporal y sensitivoespacial en su conjunto, es decir, información visual, vestibular y propioceptiva [24]. Los tiradores novatos deben, primero, aprender las normas y las estrategias de competición, así como dominar las habilidades fundamentales del tiro, como la posición de tiro, la sujeción del arma, el tiempo empleado en apuntar y el accionamiento del gatillo, que requieren reflexión y atención de los puntos de entrenamiento específicos respecto a cada componente de la acción. Sin embargo, en fases de aprendizaje más avanzadas, el sujeto entiende mejor las normas y las estrategias, y ejecuta automáticamente las habilidades fundamentales, reduciendo así la complejidad de la tarea [25]. En consecuencia, el tirador se puede centrar selectivamente en exigencias de tiro superiores, como, por ejemplo, la integración del mejor momento para apretar el gatillo con el flujo continuo de la retroalimentación visual y propioceptiva durante el tiempo empleado en apuntar. Con todo, minimizar separadamente la regulación de cada componente del proceso tiene como resultado una sofisticación del proceso perceptivomotor, que mejora la precisión y el movimiento [26].

Integración sensitivomotora y el problema de la conjunción (binding problem) Para estudiar los procesos cognitivos superiores es fundamental entender cómo la corteza cerebral integra los estímulos sensitivos y perceptivos de distintas naturalezas, y cómo, a partir de dichos estí-

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mulos, produce una experiencia consciente. Este tema se ha descrito en las publicaciones médicas como la conjunción perceptiva [27]. El problema de la conjunción trata de comprender cómo se produce una sensación unificada mediante las actividades distribuidas del sistema nervioso central [28]. Las investigaciones en neuroanatomía y neurofisiología han demostrado que las características de la entrada sensitiva están segregadas en diferentes aspectos en el cerebro [29]. Por consiguiente, la pregunta es cómo estas propiedades se integran en el cerebro y se traducen en la identidad de un objeto. En los últimos años, los estudios en los que se utilizó el electroencefalograma identificaron una banda de frecuencia más alta, que variaba entre 30 y 100 Hz, llamada banda gamma, relacionada en gran medida con las funciones cognitivas [30]. Algunos estudios han sugerido que la banda gamma es responsable de la comunicación entre las ...